De straat is vernoemd naar het geslacht Folkerdinghe, dat woonde op de hoek met het Akerkhof. De straat bestond al in de 11e eeuw. De straatnaam werd voor het eerst genoemd in 1439.
Jodenbuurt
In de 19e en het begin van de 20e eeuw was de straat het centrum van de Jodenbuurt. Het laatste gedeelte van de Folkingestraat (doorbraak naar het Zuiderdiep in 1667) heette van 1756 tot 1890 het Jodenstraatje, ook wel Sjoelgasse, daarvoor Kleine Folkingestraat. Hier bevinden zich de voormalige Joodse school (nr. 36), het geboortehuis van zangeres Julia Culp (nr. 59) en de Synagoge uit 1906 (nr. 60), die op de plek van de oude synagoge uit 1756 staat. Tijdens de Tweede Wereldoorlog kwam een abrupt einde aan de Joodse bewoning. In 1942 en 1943 werden 2.550 Joodse Groningers weggevoerd, nadat al eerder 600 mannen naar werkkampen in Nederland waren overgebracht (om vervolgens als nog naar Westerbork te worden getransporteerd). Slechts een tiental overleefde de concentratiekampen en daarnaast nog een aantal anderen die niet werden ontdekt nadat ze waren ondergedoken. In de Folkingestraat ging het om 191 Joodse bewoners.
De Groningse schrijver Nico Rost liet in De vrienden van mijn vader (1955) een gevoelig portret na van de Joden die in Groningen in en rond de Folkingestraat leefden. Het boek is een monument voor deze vrijwel geheel uitgemoorde groep mensen en vertelt over hun dagelijks leven, hun armoede, vroomheid en studiezin.
In de Folkingestraat bevindt zich een vijftal kunstwerken die herinneren aan het vooroorlogse joodse karakter van de straat. Deze werden aangebracht in de loop van 1997, na het voltooien van de renovatie die begon in 1994.
Tussen nr. 23 en 25 het keramisch reliëf van Marijke Gémessy genaamd 'Het voorgesneden paradepaard'.
In drie portieken hangen de bewerkte foto's uit het begin van de 19e eeuw van Allie van Altena, in 2008 is een van de werken kwijtgeraakt tijdens een verbouwing aan nummer 47.
Hoog in de zijwand van perceel 9b tussen haken het woord 'weggehaald', ontstaan door het verwijderen van bakstenen (Peter de Kan).
Op de hoek met het Zuiderdiep een bronzen deur met opstapje, maar zonder klink, die niet kan worden geopend. Erachter ligt de geschiedenis die ontoegankelijk blijft, het verleden is buiten bereik geraakt (Gert Sennema).
In de bestrating van beide zijden oplopend een reeks halve manen met in het midden van de straat een volle maan. Tezamen vormen zij een oog 'dat gezien heeft wat er is gebeurd' (Joseph Semah).